1970年に４歳（現３歳）牝馬三冠競走の最終戦として創設された『ビクトリアカップ』が前身で、1975年にエリザベス女王が来日されたのを記念して、翌1976年から『エリザベス女王杯』として新たに第１回の競走が開催された。当初の競走条件はビクトリアカップを踏襲し、京都競馬場の芝2400ｍ（外回り）、負担重量は定量、４歳（現３歳）牝馬限定の混合競走であった。

その後、1996年の牝馬競走体系の整備に伴い、競走条件が４歳（現３歳）の牝馬限定から４歳（現３歳）以上の牝馬限定に変更され、同時に距離も芝2400ｍ（外回り）から芝2200ｍ（外回り）へと短縮された。これにより、本競走は牝馬三冠路線を戦ってきた４歳（現３歳）の実績馬と古馬の強豪牝馬が一堂に会し、覇を競い合う一戦としてリニューアルされた。現在では、晩秋の京都競馬場を華やかに彩る“３歳以上の女王決定戦”として親しまれている。

本競走は2008年に創設された秋季国際GI 競走シリーズ『ジャパン・オータムインターナショナル』に指定されている。

また、2012年には、英国王室と縁の深いレースであるという背景から、英国連邦以外で一般的に許可されていないエリザベス女王即位60年記念「ダイヤモンドジュビリー」の日本での実施について特別の許可をいただき、「エリザベス女王即位60年記念」という冠名を付して行われた。